Gdy 2 listopada 1938 r., na mocy tzw. arbitrażu wiedeńskiego, południowa część Słowacji przypadła Węgrom, jako poseł uroczyście witał wojska węgierskie wkraczające pod wodzą Miklósa Horthiego do Koszyc. On sam pozostał jednak w Słowacji, zakładając tam Partię Węgierską w Słowacji. W Bratysławie zaczął wydawać dziennik „Új Hírek” (Nowe Wiadomości), a gdy miejscowe władze go zakazały – „Magyar Hírlap” (Wiadomości Węgierskie). Od 1939 r. był posłem do parlamentu słowackiego jako jedyny przedstawiciel mniejszości węgierskiej. Z zadowoleniem przyjął utworzenie 14 marca 1939 r. (w dniu swoich 38. urodzin) niezależnego państwa słowackiego. W 1941 r. założył w Bratysławie wydawnictwo „Madách”, rok później odnowił działalność związku kulturalnego „Szemle”.

15 maja 1942 r. jako jedyny poseł głosował przeciwko ustawie o wysiedleniu Żydów ze Słowacji, za co ostro skrytykowała go miejscowa prasa. W latach II wojny światowej pomagał Czechom, Słowakom i Żydom w ucieczce i przedostawaniu się na Węgry. Po klęsce wrześniowej 1939 r. organizował przerzuty polskich żołnierzy i cywilów na Węgry, wykorzystując przy tym swój immunitet parlamentarny. Między innymi osobiście przewiózł do Budapesztu gen. Kazimierza Sosnkowskiego. W 1944 r. protestował przeciw okupacji państwa węgierskiego przez wojska niemieckie.

Gdy pod koniec tegoż roku Bratysławę i całą Słowację zajęły wojska sowieckie, został aresztowany, ale po 12 dniach go zwolniono. Nie zapomniał o swoich rodakach w Słowacji i o ich losie rozmawiał m.in. z reprezentującym rząd Gustavem Husákiem, który zresztą przyczynił się do aresztowania go przez NKWD i wywiezienia go na Łubiankę. Kilka miesięcy spędził na Syberii (podczas gdy Słowacki Trybunał Narodowy w Bratysławie skazał go na karę śmierci), jednakże w 1949 r. powrócił do kraju. Tu wyrok śmierci zamieniono mu na dożywocie i zmarł w więzieniu w Mírovie na Morawach (a właściwie w szpitalu więziennym) 8 marca 1957 roku.

Przez wiele lat komuniści czechosłowaccy uważali go za zdrajcę, który jeszcze przed wojną dążył do rozpadu państwa i do przyłączenia Słowacji do Węgier, a w czasie wojny współpracował z Niemcami i separatystami słowackimi. Mimo że były dowody pomagania prześladowanym Żydom oraz Czechom i Słowakom, przeważał pogląd, że Esterházy bardziej szkodził niż pomagał Czechosłowacji. Ślady tamtych sporów i opinii dają o sobie znać jeszcze dzisiaj w rozbieżnościach ocen postawy tego polityka między historykami słowackimi (a także czeskimi) i węgierskimi.

Strona węgierska podkreśla jego głęboko katolickie przekonania i wierność wartościom chrześcijańskim, co kazało mu upominać się i bronić uciskanych i prześladowanych, a do tego grona należeli Węgrzy w państwie czechosłowackim. Stanowili tam mniejszość i to nawet tam, gdzie przeważali liczebnie, ale formalnie byli traktowani jak mniejszość, a ich prawa były często łamane. Z pism i przemówień, jakie pozostały po Esterházym, przebija z jednej strony duma z przynależności do narodu węgierskiego i troska o zachowanie jego tożsamości etnicznej, religijnej, kulturalnej i innej, z drugiej zaś szacunek dla innych narodów, zwłaszcza sąsiednich i dążenie do wspólnego budowania przyszłości na zasadach chrześcijańskich.

Władze polskie doceniły pomoc niesioną naszym rodakom w czasie II wojny światowej i 23 marca 2009 r. ówczesny prezydent Lech Kaczyński odznaczył pośmiertnie Jánosa Esterházyego Krzyżem Komandorskim Orderu Odrodzenia Polski. 25 marca 2019 r. w Krakowie abp Marek Jędraszewski otworzył oficjalnie proces beatyfikacyjny tego węgierskiego męża stanu i katolickiego działacza społeczno-politycznego. W czerwcu 2011 r. przed kościołem bł. Władysława z Gielniowa w Warszawie stanął pomnik Esterházyego, a 1 maja 2013 r. w Szczawnicy odsłonięto tablicę ku jego czci.